Skromny architektonicznie, późnobarokowy jednonawowy budynek z lekko przesuniętym prezbiterium i wystającą graniastą wieżą został zbudowany w latach 1818-1820 z zapisu Marianny Laštůvkovej i darowizny Kryštofa Kintzera (1754-1832), byłego przeora rozwiązanego klasztoru cystersów w śląskich Rudach. Jest to trzeci kościół pod takim samym wezwaniem w tym miejscu. Pierwotnie był to kościół cmentarny w Dlouhej Vsi, która sąsiadowała z miastem i połączyła się z nim dopiero w ciągu XIX wieku. Cmentarz służył mieszkańcom Bobrovníków, Darkoviček, Vřesiny i Hulczyna, chociaż mieszczanie nadal korzystali z cmentarza przy kościele parafialnym św. Jana Chrzciciela.
Pierwszy drewniany kościół św. Małgorzaty został tutaj zbudowany w 1538 roku przez Kryštofa ze Zvole, ale sto lat później (prawdopodobnie w 1638 roku) całkowicie spłonął. Został odbudowany dopiero w 1648 roku. Był to orientowany drewniany budynek, dodatkowo uzupełniony obrazem w ołtarzu św. Małgorzaty i figurami św. Barbary i św. Katarzyny. Przybytek ten spłonął jednak podczas wielkiego pożaru Dlouhej Vsi 27 września 1802 roku. W kwietniu 1818 roku rozpoczęto budowę obecnego kościoła murowanego, konsekrowanego w październiku 1820 roku. Obrus ołtarzowy ze św. Małgorzatą zlecił namalować około 1820 roku Kryštof Kintzer, obrazy Ukrzyżowania i Zmartwychwstania Chrystusa do ołtarzy bocznych zamówił w latach 70. XIX wieku hulczyński proboszcz Jáchym Richtarský (1830-1887) u miejscowego malarza Jana Bochenka (1831-1909). W 1917 roku proboszcz Hugo Stanke (1861-1921) rozważał wymagającą artystycznie, neobarokową przebudowę wnętrza (projekt sporządził architekt Hanns Schlicht z Wrocławia), ale zrealizowano tylko kilka elementów.
Kościół całkowicie spłonął 28 kwietnia 1945 roku podczas walk frontowych pod koniec II wojny światowej. Renowacja trwała od 1946 roku według projektu architekta Josefa Vysloužila z Ostrawy-Radvanic, ale oryginalne elementy architektoniczne i wyposażenie wnętrz zostały znacznie uproszczone.
